科创中国

来源：宏基因组

地下根系-土壤-微生物之间的相互作用极为复杂，但是对地上植物的生长、健康及适应性至关重要。减少对农药依赖的压力和持续发展农业的努力使根际相互作用成为研究的热点。最近的进展为这些相互作用的信号、途径、功能和机制提供了新的见解。本文综述了近年来植物根际相互作用网络的研究进展。我们还讨论了通过组学和生物信息学技术的进步所实现的根系-土壤-根际微生物群落相互作用的整体观点，以及管理复杂的根际相互作用以提高作物产量的潜在策略。

世界人口的增长需要更多的农作物生产，而这已经通过化肥和农药的投入实现了。作为植物吸收水分和养分以及与土壤相互作用的门户，在减少农药的投入同时，植物的根际具有通过被管理从而增加农作物的产量的潜力。根际被认为是植物的第二基因组，是根系-土壤-微生物相互作用研究的热点。根分泌大量的固定碳作为分泌物，它们也沉积根冠边缘细胞和多糖粘液。因此，根际对微生物来说是一个极具吸引力、营养丰富的环境。

在根际中，植物根系吸收土壤中的水分和养分，并通过根际沉积物对邻近土壤产生影响。根际微生物积极参与根-土壤的相互作用，而根际中微生物-微生物和土壤-微生物的相互作用也受根系的调节。更重要的是，根系-微生物的直接相互作用对植物的生长、健康和适应性起着至关重要的作用。根际错综复杂的相互作用表明，三方相互作用的所有伙伴(植物根、土壤和微生物)都可以被操纵或设计成有利于植物的方向，以实现可持续的农业收益。根际工程可能最终通过有益微生物取代农药的功能来减少我们对农药的依赖，但这一策略主要是基于我们对根-土壤-微生物的相互作用的深入理解。从对模式植物拟南芥的研究中我们已经得到了许多见解，但是，由于迫切需要以可持续的方式发展农业，因此近年来，我们对根际的研究更加关注了作物。

这篇综述将介绍根-土壤-微生物相互作用(图 1)尤其是其在农作物根际的最新研究进展。我们的讨论主要针对植物有益微生物，而土传病原体不是本综述的重点。

Schematic representation of rhizosphere root–soil–microbe interactions

1.土壤微生物积极参与根系-土壤的相互作用；

2.根调节了根际中微生物-微生物及土壤-微生物的相互作用；

3.直接的根-微生物相互作用涉及广泛的信号通信;

4.根系-土壤-根际微生物群落相互作用的整体观点。

Soil microbes are actively participating in the root–soil interactions

根系-土壤界面是植物从土壤中吸收水分和养分，并通过根系沉积物对土壤产生作用的重要通道。在自然条件下，根系-土壤的相互作用非常复杂，有大量的微生物积极参与其中。丛枝菌根真菌(AMF)寄生在80%以上的陆生植物上，帮助植物根系吸收土壤中的磷。其他一些根际微生物可以固氮，释放植物可用的磷，钾和其他微量营养素，并帮助根系有效吸收这些营养素。植物与土壤之间的相互作用是被称为植物-土壤反馈(PSF)的地下过程，被认为是植物群落动态和养分循环的主要驱动力。植物群落组成的变化会导致凋落物质量的变化，从而改变当地的养分循环过程和土壤条件；土壤条件的改变反过来又会引起植物群落组成的进一步变化。然而，植物介导的PFS往往忽略了根相关微生物的作用，而根相关微生物决定了凋落物的分解速率，直接或间接地影响植物。最近的研究挑战了以植物为中心的PSF观点，提出了微生物介导的PSF机制，并提出了植物-微生物-土壤反馈(PMSF)这一术语。

由于根系分泌物和其他根系沉积物的影响，根际土壤在化学和物理性质上不同于土体土壤。但是，有人认为根系分泌物的直接影响是有限的，因为根系分泌物被根系相关微生物快速吸收，并在被微生物自身释放到根际土壤中之前被修饰。事实上，最近对稳定同位素标记的根分泌物的研究证明了根际微生物对根分泌物的快速吸收和反应。根际微生物对根沉积物的吸收可以改善土壤质量，例如，据报道，根多糖诱导了植物有益枯草芽孢杆菌的生物膜基质产生，从而增强其根系定殖和对植物的有益作用。根际生物膜基质也有助于保持土壤水分，促进土壤团聚体的形成。

Plant roots mediate microbe–microbe and soil–microbe interactions in the rhizosphere for their benefits

在米或千米的尺度上，环境参数对土壤微生物群落的影响相对较大，但在根际这样的微观环境中，微生物群落很可能受微生物相互作用的支配。据报道，根相关微生物之间的相互作用比土体土壤中微生物之间的相互作用更复杂，这可能是由于根际微生物细胞的密度和多样性造成的，并且主要的相互作用是正的(>80%)，这表明根际具有更大的互利共生潜力。植物根系还通过根系分泌的信号间接介导有益微生物和致病微生物的相互作用，这些信号通常对植物本身有益。研究表明，土壤传播的病原体对作物的攻击是通过根部吸收和刺激拮抗细菌来进行的，这是一种潜在的植物防御病原体攻击的策略。例如，在裂根系统中，黄瓜枯萎病病原菌尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum f. s . erinum, FOC)侵染黄瓜后，黄瓜根分泌柠檬酸和反丁烯二酸的量增加，这有助于招募植物有益的解淀粉芽孢杆菌(B. amyloliquefaciens) SQR9，并增强了在其根的定殖。大麦根部一侧的终极腐霉(Pythium ultimum)感染导致根部另一侧的生防菌荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens)CHA0的2,4-二乙酰基间苯三酚(DAPG)生物合成基因phlA的表达。这种诱导是通过增加香草酸，富马酸和古马酸的分泌来实现的，这可以在体外以非常低的浓度诱导CHA0的DAPG产生。

植物根被证明会分泌干扰群体感应(quorum sensing，简称QS)的成分，群体感应是细菌细胞间的一种信号传导机制，在群体协调过程中非常重要。许多与根相关的细菌需要QS才能在根际定殖，并调节多种表型，包括根际竞争能力，毒力，结合，水解酶的分泌以及次级代谢产物的产生。根际具有较高的细菌密度和多样性，从而可能有利于QS信号。植物根部可能产生QS信号模拟物或QS干扰分子，并导致群体猝灭(QQ)。人们发现包括稻米，大豆和番茄在内的一些农作物分泌具有类AHL活性的化合物。AHL信号模拟化合物似乎在决定植物和各种病原微生物相互作用的结果方面很重要。QQ已被提议作为一种针对植物病原体的新型生物防治策略。但是，QQ策略可能还会阻止植物有益细菌中QS调控的功能。

微生物在由岩石和矿物形成的土壤中起着关键的作用，与植物根系和土壤微生物一起协同促进岩石风化和土壤成熟。最近，人们提出了一个新的概念——矿圈，用来描述岩石(或矿物表面)与周围土壤的界面以及相关的微生物群落。植物根系对于微生物驱动的土壤养分循环具有很强的作用。硝化和反硝化是微生物驱动的关键土壤过程，与通过NO3-淋失和气态N2排放而导致陆地生态系统中的N损失有关。铵肥的流失主要是由于硝化作用和随后的反硝化作用造成的，这些土壤过程对于提高农作物的氮利用效率至关重要。植物根系通过分泌生物硝化抑制剂(BNI)和生物反硝化抑制剂(BDI)来介导这些土壤与微生物的相互作用过程。最近，在稻根分泌物中发现了一种有效的新型BNI，1,9-癸二醇，具有用于农业改善NUE的潜力。育种计划可利用BNI和BDI来开发具有提高作物NUE的作物品种，并减少田间氮素流失，从而有利于农业生产和环境。

根对微生物-土壤相互作用的另一个影响是根际启动效应(RPE)。从根部释放出的不稳定有机物会加速土壤有机物(SOM)的分解，并刺激根际微生物溶解不溶性矿物。在植物生长室和温室的研究表明，RPE的变化很大，范围从17%到380%提高SOM的转化率，并且最近的一项宏分析表明，根的加速矿化和启动作用可能占温度森林土壤中碳和氮矿化总量的三分之一，且这些效应可以由根源碳的相对适中的通量引起。植物性状和根际特性对RPE均有显著影响。虽然根系分泌物的质量和数量被认为是控制RPE的关键植物性状，但是造成RPE中观察到的巨大差异的实际性状实际上我们并不清楚。最近的一项研究表明，根的生物量和长度在RPE中对植物物种的变化起着较小的作用，而根系分泌物引起的根际酸化被认为是影响RPE大小和方向的重要因素。

Direct root–microbe interactions involve extensive signal communications

根际不仅是根和土传病原体的战场，也是根和有益微生物的乐园。由于根分泌物的化学引诱和信号转导以及根平面的生物表面的附着作用，根被定殖或与各种微生物相关。这些联系可以是有益的，有害的或中性的，可以显著影响植物的生长，健康和适应性。根分泌的黄酮类化合物、独角内酯、角质单体、酚酸、有机酸和挥发物被认为是调节根-微生物相互作用和微生物基因表达的信号。很有可能，根分泌的更多化学信号将被识别出来，并有可能用于增强作物生产中有益微生物的根部定殖。例如，最近的一项研究表明，根系分泌的水杨酸甲酯可以诱导有益枯草芽孢杆菌菌株的根定殖。根际有益微生物通过调整其转录程序来对根分泌物作出积极反应，这些转录程序涉及趋化、移动性、生物膜形成、解毒、运输、多糖降解和次生代谢。根际有益菌一旦在根上建立，根分泌物的成分就可能作为环境线索，促进根表面生物膜的形成。许多优秀的综述优雅地回顾了根-微生物相互作用的机制，包括其功能和通信信号。最近的一项研究表明，根与相关细菌的协同作用对于促进植物生长具有重要意义。植物有益解淀粉芽孢杆菌SQR9刺激根部分泌色氨酸，利用色氨酸在根际产生植物激素生长素，促进植物生长。

根际微生物不仅能感知植物根系分泌的信号，还能释放多种信号分子来影响其植物宿主，增强生物和非生物的抗逆性或耐受性，促进根系发育和植物生长。一些PGPR菌株释放出各种分子，这些分子充当植物诱导系统抗性(ISR)的引发剂，这些分子包括AHL型QS分子，扩散信号因子二酮哌嗪(DKPs)，根际假单胞菌产生的抗生素(例如DAPG，绿脓素)，根际杆菌产生的脂肽和聚酮，铁载体，生物表面活性剂和挥发性有机化合物(VOC)(如2,3-丁二醇和吲哚)。有益的枯草芽孢杆菌(Bacillus subtilis)GB03释放出挥发性的2,3-丁二醇，已证明可通过调节植物芽和根中高亲和力K+转运蛋白1(HKT1)的转录触发植物的诱导系统耐受(IST)。根际微生物也会释放化学分子来影响植物根系的发育。高浓度的这些分子抑制了主根的伸长，促进了侧根和根毛的形成，表明这些作用是通过调节内源性根的发育程序实现的。一些根际细菌或真菌会产生植物生长素，直接干扰根系植物生长素的信号传导。但是，由根内生菌Piriformospora indica生产的吲哚衍生物并不参与大麦根的发育和生长，相反，它们是大麦根生物营养定殖所必需的。根际细菌或真菌分泌的其他信号包括AHL，DKP，吲哚和二甲基二硫化物的挥发性化合物，抗生素DAPG和花青素。这些分子干扰根生长素信号传导途径，以调节植物根结构体系。内源性根发育途径的详细调控机制不在本综述的范围之内。

Holistic view of the root–soil–rhizomicrobiome interactions

众所周知，大多数土壤微生物(> 99％)尚未被培养出来，但它们可能对植物生产力起重要作用。随着独立培养组学和生物信息学方法的发展，以及对作物根际微生物群落结构和功能的深入研究为我们对根-土壤-根际微生物组的相互作用提供了整体认识。关键的问题是根际微生物群落是如何装配的，是什么因素决定了它的结构？除了模式植物拟南芥外，还鉴定了许多农作物的根际微生物群，包括水稻，玉米，小麦，大麦和大豆。这些研究证实了根际微生物群落是由土体土壤微生物群落的一个子集组成的。土壤类型被确定为影响根际微生物组组成的主要因素。但是，在相同的环境条件和土壤下，植物基因型是影响根际微生物组结构和功能的主要因素，这表明植物可以充当其自身根际微生物组的过滤器。在具有根和根际微生物组长期共同进化的自然生态系统中，植物基因型的影响被认为更高。植物基因型对根际微生物组的影响可能对寄主的生长和健康产生重大影响。

基于拟南芥和几种农作物的这些特征良好的根际微生物群，已经提出了两步选择模型，后来又提出了三步富集模型，以揭示微生物组从土体土壤到根际的装配过程。在这两个模型中，土体土壤提供了微生物种子库、物理化学性质、生物地理和气候条件。反过来，根际提供了根际沉积物和其他根源因素，例如氧气和pH，植物基因型和发育阶段以及与植物防御相关的激素。特定的微生物特征(如生物膜形成和表面粘附力)也可能决定谁可以在这些根部定殖。因此，根际微生物群落的结构是根-土-微生物相互作用的结果。

Concluding remarks

尽管在了解根际中复杂的网络方面取得了很大的进步，但我们的了解仍处于起步阶段，我们的大部分见解均来自于模型植物，而对主要作物的研究才刚刚开始。根际的复杂性继续为我们理解有关信号，识别和途径，成本与平衡，根-土壤-微生物相互作用的功能和管理等基本问题提供了许多问题。由于正在执行更加严格的农用化学品使用条例，以及需要更多的粮食来养活日益增加的世界人口，因此更加迫切需要全面研究根际相互作用以支持作物生产。

作物与根际微生物(和其他植物微生物群系)之间的紧密相互作用已经激发了人们将植物视为超有机体-共生功能体的观点。共生功能体组件的任何修改都可能影响其他模块。因此，有益微生物的应用或任何提高根际微生物活性的农业实践都应考虑其他成分。对于根际管理，可以对所有成分(植物根，土壤和微生物)进行控制或改造，以促进作物生长和健康。目前的做法，例如使用生物肥料和生物防治剂，或用有机材料改良土壤，主要针对微生物和土壤，而通常忽略作为寄主的农作物。应通过作物育种加强有益于根的微生物群落的联系。不幸的是，现代作物品种的驯化和育种已经影响了相关的微生物组。例如，现代农作物品种的菌根定植率低于祖先系或野生型植物，这可能是由于现代农作物所需的肥沃土壤条件。发现新的根际信号化合物，阐明植物根与根际微生物组之间的分子对话的感知所涉及的机制，鉴定控制有益微生物根定殖的作物关键基因是作物育种要考虑的重要问题。